Facultative butterfly-ant interactions - the role of variation in composition of nectar secretions

Fakultative Interaktionen zwischen Ameisen und Schmetterlingsraupen - die Rolle der Variation in der Zusammensetzung von Nektarsekreten

The significance of variation in nectar secretions of facultatively ant-associated lycaenid butterfly larvae was investigated. The strongly myrmecophilous European Polyommatus coridon, and two moderately myrmecophilous species, the Palaearctic P. icarus and the subtropical Zizeeria knysna were used. Both Polyommatus species are closely related, Z. knysna is a far more distant relative. To obtain high numbers of caterpillars a new method for breaking the egg diapause of the univoltine P. coridon The significance of variation in nectar secretions of facultatively ant-associated lycaenid butterfly larvae was investigated. The strongly myrmecophilous European Polyommatus coridon, and two moderately myrmecophilous species, the Palaearctic P. icarus and the subtropical Zizeeria knysna were used. Both Polyommatus species are closely related, Z. knysna is a far more distant relative. To obtain high numbers of caterpillars a new method for breaking the egg diapause of the univoltine P. coridon was established, resulting in 65% subitaneously hatching larvae. Based on observations of ants tending caterpillars a new “artificial ant” was assembled, allowing further studies on the ants’ stimulatory antennation pattern. Nectar-harvesting with micro-capillaries from caterpillars attended by ants was optimised and allowed determination of individual secretion droplet size based on large samples. Mean droplet size was 3.7nl in P. coridon, 2nl in P. icarus and 1.4nl in Z. knysna, in the latter two species 65-79% smaller than previously reported. Comparative chemical analyses (HPLC) revealed sucrose as main sugar component in nectar of all three species. In P. coridon it was accompanied by glucose and rarely by further sugars, but never by melezitose. In P. icarus and Z. knysna melezitose was the second most-important component, followed by fructose and glucose. Total sugar contents were 43.6±14.8g/l for P. coridon, 74.2g/l for P. icarus and 68.3±22.6g/l for Z. knysna. P. coridon nectar contained up to 14 amino acids. Major component was always leucine (50% of total), further important were tyrosine, proline, arginine, and phenylalanine. P. icarus nectar comprised up to six amino acids, dominated by tyrosine and phenylalanine. Z. knysna nectar contained only alanine and proline. Total amino acid contents were 9.7±3.4g/l for P. coridon, 1.2g/l for P. icarus and 0.3±0.2g/l for Z. knysna. Nectar composition was considerably different from hemolymph composition. Larval food had minor influence on P. coridon nectar composition. Caterpillars fed with semi-synthetic diet secreted more sucrose, with a trend towards higher total sugar content, and produced nectar with a more homogeneous amino acid pattern than larvae reared on natural host plants. Bioassays with ants from three different subfamilies (Lasius niger (Formicinae), Myrmica rubra (Myrmicinae), Tapinoma melanocephalum (Dolichoderinae)) demonstrated a preference for sucrose (standard concentration 0.1mol/l, as in P. coridon nectar) over monosaccharides. Melezitose in nectar concentration (P. icarus) was not preferred to sucrose. Some single amino acids in sucrose solutions were preferred over pure sucrose, e.g. leucine by L. niger, or phenylalanine and tyrosine by M. rubra. In general, raising amino acid concentration did not enhance preferences and even reduced them in some cases. Mixtures of four or eleven amino acids in sucrose and complete nectar analoga were preferred to sucrose. L. niger preferred a balanced mixture over an energetically similar, less balanced mixture. Due to the tremendous variability in gustatory preferences exhibited by the broad range of largely unpredictable ant visitors, lycaenid caterpillars should either decide on a balanced mixture, containing possible amino acid ‘key compounds’ in moderate concentrations, or if this investment does not pay, should secrete sugar-rich nectars. Using the data from the HPLC analyses and the droplet size measurements combined with published studies on secretion rates allowed estimations of the lifetime energetic value of secretions. One P. coridon caterpillar would deliver 5.5-24.4J, one P. icarus 1.9-14.2J and one Z. knysna 0.7-2.8J. Dissection and gravimetric analysis allowed estimation of the caloric equivalent of larval biomass. One early P. coridon third instar (onset of nectar secretion) would yield 17.6J, and prepupae 656J. Z. knysna second instars would yield 0.95J, third instars 3.2J, and prepupae 83.1J. Thus preying on the caterpillars rather than harvesting their secretions would be of greater energetic benefit. Comparisons of this model with further reports show the rather low benefit accruing to ants from tending facultatively myrmecophilous lycaenids, underpinning that manipulation of ants (by means of still unknown chemicals) must also be involved. The model data also suggest that the mutualistic nature of facultative caterpillar-ant associations will not always be granted, and be strongly conditional. Nectar composition data support the view that in myrmecophilous lycaenids secretions rich in amino acids are related to intimate, often obligate ant-associations, whereas facultative and unspecific myrmecophiles rely more on sugars. Degree of myrmecophily seems to be a better predictor of secretion content than taxonomic relatedness. The low investment costs of the caterpillars into nectar secretions well explain the enormous taxonomic and geographical distribution of facultative myrmecophily.show moreshow less
Die Bedeutung der Variabilität in Nektarsekreten myrmekophiler Lycaenidae wurde untersucht. Verwendet wurden der stark myrmekophile Polyommatus coridon und zwei schwächer myrmekophile Arten, P. icarus und Zizeeria knysna. Die beiden Polyommatus Arten sind nah verwandt, während Z. knysna ein entfernter Verwandter ist. Um eine hohe Anzahl von Raupen zu erhalten, wurde mittels einer neuen Methode die Ei-Diapause des univoltinen P. coridon mit einer Erfolgsquote von 65% Subitanentwicklern gebrochen.Die Bedeutung der Variabilität in Nektarsekreten myrmekophiler Lycaenidae wurde untersucht. Verwendet wurden der stark myrmekophile Polyommatus coridon und zwei schwächer myrmekophile Arten, P. icarus und Zizeeria knysna. Die beiden Polyommatus Arten sind nah verwandt, während Z. knysna ein entfernter Verwandter ist. Um eine hohe Anzahl von Raupen zu erhalten, wurde mittels einer neuen Methode die Ei-Diapause des univoltinen P. coridon mit einer Erfolgsquote von 65% Subitanentwicklern gebrochen. Basierend auf Ameisenbeobachtungen wurde eine neue „künstliche Ameise“ entwickelt, die weitere Studien zu stimulierenden Antennenbewegungen erlaubt. Optimiertes Abernten des Nektars mit Mikrokapillaren erlaubte präzise Bestimmung der Sekrettropfengröße. Sie beträgt 3.7nl bei P. coridon, 2nl bei P. icarus und 1.4nl bei Z. knysna, für die letzteren beiden Arten 65-79% niedriger als bisher publizierte Schätzungen. Vergleichende chemische Analyse (HPLC) zeigte Saccharose als Hauptzucker der Nektare. P.-coridon-Nektar enthielt noch Glucose und selten weitere Zucker, jedoch keine Melezitose. Bei P. icarus und Z. knysna war Melezitose der zweitwichtigste Zucker, gefolgt von Fructose und Glucose. Die Gesamtzuckergehalte betrugen 43.6±14.8g/l bei P. coridon, 74.2g/l bei P. icarus und 68.3±22.6g/l bei Z. knysna. P.-coridon-Nektar enthielt bis 14 verschiedene Aminosäuren (AS). Hauptkomponente war immer Leucin (50% v. Gesamtgehalt), weitere wichtige AS waren Tyrosin, Prolin, Phenylalanin und Arginin. P.-icarus-Nektar enthielt bis zu sechs AS, dominiert von Tyrosin und Phenylalanin. Z. knysna-Nektar enthielt Alanin und Prolin. Der Gesamtgehalt freier AS betrug 9.7±3.4g/l bei P. coridon, 1.2g/l bei P. icarus und 0.3±0.2g/l bei Z. knysna. Die Nektarzusammensetzung unterschied sich signifikant von jener der Hämolymphe. Verschiedene Futter hatten nur leichten Einfluß auf die Nektarzusammensetzung bei P. coridon. Aufzucht mit semi-synthetischer Diät führte zu erhöhter Saccharosemenge im Nektar, mit einem Trend zu höherem Gesamtzuckergehalt, und zu homogenerer AS-Zusammensetzung als Aufzucht mit natürlichen Wirtspflanzen. Bioassays mit Ameisen aus drei Unterfamilien (Lasius niger (Formicinae), Myrmica rubra (Myrmicinae), Tapinoma melanocephalum (Dolichoderinae)) zeigten, daß Saccharose (Standard Konzentration 0.1mol/l, P.-coridon-Nektar) gegenüber Monosacchariden bevorzugt wird. Melezitose in Nektarkonzentration wurde nicht gegenüber Saccharose bevorzugt. Bestimmte AS in Saccharose gelöst wurden gegenüber reiner Saccharose bevorzugt, z.B. Leucin von L. niger und Tyrosin oder Phenylalanin von M. rubra. Im Allgemeinen führte Erhöhen der AS-Konzentration nicht zwangsläufig zu höherer Präferenz, Leucin wurde z.B. in hoher Konzentration von L. niger abgelehnt. Mixturen von vier bis elf AS in Saccharose und Nektaranaloga wurden gegenüber reiner Saccharose bevorzugt. L. niger bevorzugte ein ausgewogenes Gemisch gegenüber einem energetisch gleichwertigem, unausgewogenem Gemisch. Die hohe Variabilität gustatorischer Präferenzen verschiedener Ameisenarten zusammen mit der Unvorhersagbarkeit der Ameisenbesucher führt dazu, daß fakultativ myrmekophile Lycaenide keine optimale Nektarzusammensetzung produzieren können. Sie sollten entweder ein ausgewogenes Gemisch, evtl. mit Schlüssel-AS in moderaten Mengen, oder – falls die Investition sich nicht lohnt – zuckerreichen Nektar anbieten. Die Ergebnisse der HPLC-Analyse und der Tropfengrößenbestimmung zusammen mit Sekretabgaberaten aus Literaturangaben erlauben eine Abschätzung der Energiemenge, die eine einzelne Raupe im Laufe ihrer Lebenszeit abgeben kann. Diese beträgt bei P. coridon 5.5-24.4J, bei P. icarus 1.9-14.2J und bei Z. knysna 0.7-2.8J. Mittels Präparation und gravimetrischer Analyse wurde das kalorische Äquivalent der Raupenbiomasse bestimmt. Eine P. coridon-Raupe im dritten Larvalstadium (frühstmögliche Sekretabgabe) liefert 17.6J, eine P. coridon-Präpuppe 656J, während Z. knysna im dritten Larvalstadium 3.2J und als Präpuppe 83.1J Energiegehalt aufweist. Es wäre also deutlich lohnender, die Raupe selbst als Beute zu verwerten anstatt Sekrete zu melken. Vergleichende Studien zu Metabolismusraten und Fouragierkosten bei Ameisen zeigen den geringen Nutzen, den Ameisen aus Interaktionen mit fakultativ myrmekophilen Lycaeniden ziehen. Dies deutet auf manipulierende Signale hin, und stellt die Vorstellung vom generell mutualistischen Charakter dieser Interaktionen in Frage, sie sind mindestens stark konditional. Insgesamt sind bei myrmekophilen Lycaeniden AS-reiche Nektare Kennzeichen enger, oft obligater Vergesellschaftungen mit Ameisen, während fakultative, unspezifische Myrmekophile zuckerreiche Nektare anbieten. Die Nektarzusammensetzung ist durch eine phylogenetische, jedoch stärker durch eine ökologische Komponente charakterisiert. Die geringen Kosten der Investition in Nektarsekrete für die Raupen erklären die weite taxonomische und geographische Verbreitung fakultativer Myrmekophilie.show moreshow less

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Metadaten
Institutes:Biologie
Author: Holger Daniels
Advisor:Prof. Dr. Konrad Fiedler
Granting Institution:Universität Bayreuth,Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften
Date of final exam:21.07.2004
Year of Completion:2004
SWD-Keyword:Aminosäuren; Bläulinge; Konditional; Kosten-Nutzen-Analyse
Tag:Nektarsekrete; fakultativ
Lycaenidae; benefit-cost-analysis; facultative; myrmecophily; nectar-secretion
Dewey Decimal Classification:570 Biowissenschaften; Biologie
RVK - Regensburg Classification:WI 3603
URN:urn:nbn:de:bvb:703-opus-1035
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Date of Publication (online):04.08.2004